Ο Link ξυπνά στο Βασίλειο του Λυκόφωτος με μορφή λύκου και γνωρίζει τη Midna, η οποία τον συνοδεύει μέχρι το Κάστρο της Hyrule. Εκεί η Πριγκίπισσα Zelda του αναθέτει να ανακτήσει τα θραύσματα του Shadow Crystal για να σωθεί ο κόσμος από το σκοτάδι που εξαπλώνεται. Η αποστολή θα είναι δύσκολη και ο Link θα χρειαστεί να αξιοποιήσει νέες δυνάμεις που δεν ήξερε ότι έχει.